Bergkamp melakukan penampilan sulungnya untuk pasukan kebangsaan Belanda ketika menentang Itali pada 26 September 1990 sebagai pemain simpanan menggantikan Frank de Boer. Beliau menjaringkan gol sulungnya di pentas antarabangsa ketika perlawanan menentang Greece pada 21 November 1990.[58] Bergkamp dipilih ke dalam skuad Euro 1992, di mana pasukan Belanda merupakan juara bertahan kejohanan. Walaupun Bergkamp mempamerkan aksi memukau dengan menjaringkan tiga gol pada kejohanan tersebut, pasukan Belanda terpaksa akur akan kekalahan kepada Denmark pada peringkat separuh akhir menerusi penentuan penalti sebelum pasukan Denmark menjadi juara edisi tersebut.[59]

Dalam kempen kelayakan Piala Dunia 1994, Bergkamp menjaringkan lima gol dan terpilih ke kejohanan Piala Dunia 1994 yang berlangsung di Amerika Syarikat. Beliau tampil dalam setiap perlawanan Belanda di Piala Dunia tersebut termasuklah menjaringkan gol ketika menentang Maghribi di peringkat kumpulan dan Republik Ireland di pusingan 16. Bergkamp turut mencetak gol kedua Belanda dalam perlawanan suku akhir menentang Brazil namun Belanda tewas 3-2 sekali gus tersngkir daripada saingan Piala Dunia.[60] Ketika kejohanan Euro 1996, Bergkamp menjaringkan gol saat menentang Switzerland. Belanda tersingkir selepas tewas kepada Perancis pada peringkat suku akhir menerusi penentuan penalti.

Beliau menjaringkan hatrik pertamanya untuk pasukan Belanda ketika menentang Wales dalam perlawanan kelayakan Piala Dunia 1998.[61] Pasukan Belanda layak ke Piala Dunia 1998 di Perancis selepas menjadi juara kumpulan dalam kempen kelayakan. Bergkamp menjaringkan tiga gol sepanjang kejohanan termasuklah gol kemenangan yang paling diingati ketika menentang Argentina pada peringkat suku akhir.[62]Gol tersebut dipilih Bergkamp sebagai gol paling diminati sepanjang kariernya selain beliau mengambil alih rekod Faas Wilkes sebagai penjaring terbanyak pasukan Belanda.[63] Pada peringkat separuh akhir, Belanda tewas kepada Brazil menerusi penentuan penalti selepas terikat seri 1-1 .[64][65] Bergkamp dimasukkan ke dalam Bintang Pasukan Pilihan Piala Dunia 1998 bersama rakan sepasukan, Frank de Boer dan Edgar Davids.

Pada 9 Oktober 1999, Bergkamp menjaringkan gol terakhirnya untuk Belanda ketika menentang Brazil. Apabila Belanda dipilih sebagai tuan rumah Euro 2000 bersama Belgium, Belanda layak secara automatik dan dianggap sebagai pasukan pilihan.[66] Pada peringkat separuh akhir, Belanda tewas kepada Itali menerusi penentuan penalti 3-1.[67] Berikutan kekalahan tersebut, Bergkamp mengumumkan persaraan daripada pentas antarabangsa dan memilih untuk fokus terhadap kariernya di Arsenal.[68] Beliau telah menjaringkan 37 gol dalam 79 kemunculan antarabangsa sebelum Patrick Kluivert mengejutkan rekod penjaring terbanyak Belanda pada Jun 2003.[69]